Cet extraordinaire succès annonce le retour d’Ingres à Paris.
Il installe son atelier à Paris et y forme des peintres tel qu’Hyppolite Flandrin. Au Salon de 1827, l’opposition entre néoclassiques et romantiques trouve son expression dans l’affrontement entre partisan de la Mort de Sardanapale de Delacroix et de l’Apothéose d'Homère d’Ingres. Ce dernier endosse le rôle de chef de file des académiques.

Cependant, après dix ans sans embûches, le succès connaît un coup d’arrêt violent lorsque le Martyre de saint Symphorien se heurte à un mauvais accueil. Piqué, l’artiste décide de repartir en Italie et accepte en 1835 la direction de la Villa Médicis.
Durant ces six années de directorat, il se consacre essentiellement à l’enseignement et au dessin. A Paris, le prestige de son poste palie à son absence et renforce sa position de chef de file des néoclassiques.

De retour en France en 1841, il poursuit la réalisation de portraits tout en consacrant une part de son temps à l’art décoratif. Malheureusement, il ne parviendra pas au terme de ses ambitions pour les fresques du château de Dampierre.
Toutefois le succès ne quitte plus Ingres. La pureté de ses dessins illumine ses toiles, à l'image de la Comtesse d'Haussonville (1845) ou Vénus Anadyomène (1848). En 1862, cinq ans avant sa mort, il réalise avec le Bain Turc un de ses plus beaux tableaux.

Loin de se cantonner à la simple perpétuation de ses pères, Ingres a véritablement contribué au renouvellement de son art. Certaines de ses œuvres n’ont d’ailleurs pas manqué de provoquer un scandale. Degas, Renoir ou encore Picasso ne manqueront pas de souligner l’influence qu’aura exercé sur eux le maître néoclassique.

Dominique Ingres est aussi violoniste et devient, durant un temps, deuxième violon à l’Orchestre du Capitole de Toulouse. De ce hobby naît l’expression « violon d’Ingres ».

À sa mort, Ingres est enterré au cimetière du Père-Lachaise à Paris
La ville de Montauban a fait de son ancien atelier le musée Ingres.